Знаменитый собор, в котором мастер работал полвека, в определенном смысле можно назвать музеем Бернини. Именно он придал ему окончательный облик. Он организовал пространство предсоборной площади в виде примыкающей к собору гигантской колоннады со статуями на верху ее. Колоннада похожа на громадные руки, как бы охватывающие площадь в свои объятия, принимающие идущих в собор верующих. Благодаря тому, что концы колоннады немного сходятся, а расстояние между их концами меньше длины фасада, но кажется одинаковым, фасад собора воспринимается глазом как более высокий. Такой обман зрения часто использовался Бернини в своих архитектурных сооружениях. Бережный учет стиля постройки предшественников, идея ансамбля позволила ему освободиться от излишней эффектности и вычурности украшений и «говорить языком чистой архитектуры».
Внутри собора святого Петра основными работами мастера являются «Балдахин» («Сень») — сооружение над алтарем, «Кафедра» и надгробие папы Урбана VIII. «Балдахин», расположенный под куполом собора, был первым монументальным архитектурно-скульптурным произведением молодого Бернини. В нем проявился его удивительный глазомер в соотношении архитектурного пространства огромного собора с «Балдахином».
В «Кафедре» художник применил причудливую композицию, представляющую собой изображение витающего в облаках трона, в который заключены остатки древнего деревянного кресла, якобы принадлежавшего святому Петру. Трон окружен со всех сторон статуями святых, ангелами, облаками, лучами света.
В период сооружения «Балдахина», как и в последующих работах в соборе святого Петра, Бернини проявил себя как замечательный организатор. Он привлек к работе много талантливых помощников: скульпторов, каменщиков, мраморщиков, позолотчиков и бронзировщиков.
Классическим образцом мемориальной скульптуры стало огромное надгробие папы Урбана VIII, заказанное им еще при жизни. Над ним с перерывом в восемь лет Бернини работал двадцать лет. Надгробие состоит из статуи сидящего в величественной позе, с поднятой в благословении рукой папы на высоком постаменте и двух женских фигур у цоколя — «Справедливости» и «Милосердия». На цоколе высится саркофаг с бронзовой фигурой смерти, пишущей имя папы в черную мраморную книгу. Вся скульптурная группа охвачена общим беспокойным движением, передает настроение взволнованности и приподнятости. В решении этого надгробия Бернини использовал не только известные ему средства пластической выразительности, но и средства театрально-декоративного характера, эмоционально воздействующие на зрителя. Такова фигура смерти виде скелета, а также слепящее сияние статуи Урбана, так как Бернини позолотил ярко освещенные части для контраста с глубокой чернотой бронзы, что создало необычайный колористический эффект. В этом надгробии Бернини выполнил задачу прославления папства, его власти. Поэтому многие годы оно служило эталоном для других скульпторов в этом жанре.
Но если сопоставить папское надгробие Бернини с «Гробницей Юлия II» Микеланджело, видно, что «рабы» последнего — не просто аллегория, а образ философского раздумья о жизни и человеке, а «Моисей» — не просто библейский пророк, а образ человека-титана, решившегося говорить с богом, в то время как в надгробиях Бернини чувствуется нескрываемая лесть папе — «наместнику бога на земле». Этому служат и аллегорические фигуры у подножия монумента.
Несмотря на занятость архитектурными проектами, в эти годы Бернини продолжает свою любимую работу над портретными бюстами, которую он не оставляет всю жизнь.